Церковь построена в бывшем епископском селе Городище. Согласно исследованиям Б. Л. Альтшуллера, храм датируется второй половиной XIV века, по более современным исследованиям С. В. Заграевского - в начале XIV века. Церковь построена из грубоотёсанных белокаменных блоков. От этого древнейшего сооружения до нас дошли стены четверика примерно на половину его высоты, а также стены апсид.
В XVI веке храм был существенно перестроен. Верхнюю часть здания заново сложили из кирпича и гладкотёсаного белого камня, при этом фасады разделили лопатками на три прясла.
В 1780 году выстроены новая колокольня и связанная с ней трапезная. В результате многих переделок в церкви оказалось три престола: главный, в честь Зачатия Иоанна Предтечи, и два в трапезной - в честь святителя Николая и апостола Иакова, брата Господня.
В 1965-69 храм отреставрирован под руководством М. Б. Чернышёва, в результате чего зданию возвращён предполагаемый облик XVI века.
Первоначально храм был одноглавым и имел угловые пилоны, на которых покоились подпружные арки. После перестройки верха (возведения крещатого свода) и демонтажа угловых пилонов здание фактически превратилось в бесстолпный посадский храм, типичный для московского зодчества XVI века. В настоящее время здание увенчано тремя барабанами и звонницей. Центральный барабан - световой, а два боковых - глухие. Колокольня имеет квадратное основание, восьмерик звона и шатёр со слухами. Трапезная - трёхчастная с крестовыми сводами.
Около северного входа в храм в стене на растворе XIV века закреплен резной белокаменный блок (по Н. Н. Воронину, на нём был изображен единорог, по С. В. Заграевскому - василиск). Характер резьбы на этом блоке восходит к стилю владимирских зодчих XII века. В настоящее время оригинал блока находится в Коломенском краеведческом музее, а на храме - гипсовая копия.
Село Городище впервые упоминается под 1577 / 1578 годом в «Книге Коломенского уезда, письма и меры Данила Петровича Житова да Фёдора Комынина со товарищи лета 7086 года» как «вотчина владыки Коломенского село Городище на речке на Коломенке, а в селе храм Зачатия Иванна Предотечи, каменный». В этой записи упомянуто древнейшее сооружение Коломны - церковь Иоанна Предтечи на Городище.
В 1612 году, после того, как атаман Заруцкий и Марина Мнишек разорили Коломну, они поселились в доме вблизи села Городище, «понаделали засады, окопались и даже выстроили острог или деревянную крепость». Юго-восточнее села в XVIII веке находился загородный дворец коломенских епископов. В 1926 г. село вошло в состав Коломны. В начале 1950-х годов здесь развернулось строительство индивидуальных домов, а в 1956-1957 гг. севернее Малинского шоссе возник Новый посёлок (также в основном из частных одноэтажных домов).